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Article.
Aux origines des eucaryotes ... et de la vie multicellulaire
Jean-Paul Baquiast 25/09/2010

Les deux questions ne sont pas liées. La première est évidemment la plus importante: quand et comment sont apparues de premières cellules réplicantes, sur le modèle vraisemblablement des actuelles cellules sans noyau, dites procaryotes. Comment ont-elles ensuite donné naissance à des cellules complexes, dotées notamment de noyaux et de mitochondries capables de leur fournir de l'énergie, les eucaryotes. Mais la seconde est tout aussi importante, car elle intéresse l'origine des organismes composés de millions et milliards de cellules, dont nous sommes des représentants. Sans multicellularité, la vie serait resté limitée à des formes microscopiques, du type de celles dont l'on soupçonne (sans preuves) la présence dans divers planètes du système solaire. Rien en ce cas qui permettrait l'apparition de formes même sommaires d'intelligence au sens où nous entendons celle-ci.

Sur l'une et l'autre question, différents ouvrages, dont celui du biochimiste Nick Lane, Life Ascending, dont nous avons proposé un compte-rendu détaillé sur ce site, fournissent les informations nécessaires. Mais il faut évidemment aussi se tenir informé des articles plus récents paraissant dans les revues scientifiques. Ainsi, dans un texte publié par la revue Newscientist du 7 août, Genesis revisited, ce même Nick Lane résume les recherches actuelles du biologiste Bill Martin de l'université de Dusseldorf.

Celui-ci s'est intéressé à la découverte d'organismes vivant dans une fosse maritime profonde au large de la Crête, dépourvue de tout oxygène et riche en sulfure d'hydrogène. S'agit-il de fossiles vivants remontant aux premiers âges de la vie, lorsque l'oxygène atmosphérique n'existait pas. Sont-ils au contraire des formes anaérobies (capables de vivre sans oxygène) adaptées récemment de formes aérobies ayant migré vers les fonds sédimentaires?

On pensait jusqu'ici que les premiers eucaryotes s'étaient formés par symbiose entre une cellule hôte et une bactérie capable de produire de l'énergie en utilisant l'oxygène comme combustible pour catabolyser les nutriments. Ce serait ces bactéries qui se seraient transformées en mitochondries, ces usines énergétiques à partir de laquelle la vie complexe a pu se développer. Le rendement énergétique des organismes plus anciens, bactéries et archées vivant dans des milieux sans oxygène (anaérobies), telles que les cyanobactéries, était considéré comme insuffisant pour permettre l'explosion des formes vitales apparues ensuite, dont la faune dite du Burgess porte témoignage.

Selon l'hypothèse dominante, celles-ci n'auraient pu se développer qu'après que les premières bactéries anaérobies aient relâché suffisamment d'oxygène dans l'atmosphère primitive pour permettre l'apparition de bactéries mutantes capables d'utiliser ce gaz. Certaines de ces bactéries ont été absorbées par des cellules elles-mêmes mutantes au sein desquelles elles sont devenues les mitochondries telles que connues aujourd'hui. Sans l'apport énergétique de celles-ci nous n'existerions pas.

Si ce scénario demeure dans l'ensemble crédible, il doit cependant être précisé sur un point essentiel. Lorsque les premières bactéries anaérobies se sont multipliées, elles ont rejeté, outre de l'oxygène, de l'hydrogène sulfureux qui a transformé l'océan en un milieu dans lequel elles ont pu proliféré pendant 1 milliard d'années. Elles ont eu largement le temps d'y évoluer et de se transformer en cellules complexes ou eucaryotes. Mais pour cela, elles n'ont pu utiliser des mitochondries utilisatrices d'oxygène pour se développer puisque le dispositif permettant à celles-ci de produire de l'énergie à partir de l'oxygène n'existait pas encore. Qu'ont-elles utilisé?

Selon Martin et son collègue Miklos Müller de l'Institut Rockfeller, elles se sont rapprochés d'organismes existant alors, analogues aux mitochondries mais capables d'utiliser aussi bien de l'oxygène que de fabriquer en sous-produit de l'hydrogène. L'actuel bactérie Rhodobacter en serait une survivance. Ces organismes primitifs ont été nommés des hydrogénosomes par Müller. Associés aux bactéries primitives, ils ont alimenté celles-ci en hydrogène. Les bactéries hôtes ont converti grâce à cet hydrogène le CO2 ambiant en méthane, ce qui leur a fourni l'énergie nécessaire pour se développer. C'est ce que font encore les bactéries dites méthanogènes. Au fur et à mesure que l'oxygène sous produit de leur multiplication se répandait, de premières bactéries aérobies ont pu apparaître au sein de cette nouvelle niche, dont certaines sont devenues les véritables mitochondries d'aujourd'hui.

Cette hypothèse, dite de l'Hydrogène, a été formulée en 1998, mais elle n'avait pas été immédiatement acceptée. L'article de Nick Lane mentionne les diverses objections qui lui ont été faites. Aussi fallait-il mettre en évidence des organismes vivant aujourd'hui et capables de subsister sans oxygène, plus complexes que les algues vertes unicellulaires anaérobies telles que Chlamydomonas . C'est là que la découverte faite au large de la Crête par le biologiste marin Roberto Danovaro de l'université d'Ancone prend toute son importance. Les organismes mis au jour appartiennent au groupe peu étudié des Loricifères, menant des vies anaérobies très peu actives dans les sédiments océaniques du globe. Il s'agit, bien que très petits (moins d'1 mm), d'organismes multicellulaires constitués de cellules eucaryotes. Mais ces dernières ne comportent pas les mitochondries propres aux organismes utilisateurs d'oxygène. Elles sont dotés au contraire d'hydrogénosomes producteurs d'hydrogène. (image: Pliciloricus Enigmatus )

A partir de cette découverte se répand aujourd'hui une hypothèse intéressante. Initialement, toutes les mitochondries étaient polyvalentes, dérivant d'un organisme capable de vivre dans des milieux toxiques, que ceux-ci soient constitués d'hydrogène ou d'oxygène. Il en est résulté que des cellules eucaryotes anaérobies ont pu se constituer à partir de mitochondries anaérobies (hydrogénosomes) donnant elles-mêmes naissance à des organismes multicellulaires eux-mêmes anaérobies, comme les Loricifères crétois. Si l'oxygène n'est pas indispensable à la vie complexe, comme on le croyait jusqu'ici, pourquoi ne pas supposer alors que des organismes analogues mais de plus grande taille aient pu peupler les océans primitifs, avant de disparaître devant la poussée des aérobies plus efficaces ...voire diront les rêveurs pourquoi de tels organismes n'habiteraient-ils pas des océans dépourvus d'oxygène sur d'autres planètes...

Les premiers multicellulaires

Ce qui précède donne plus d'actualité à la question de savoir quand et comment sont apparus les premiers organismes multicellulaires, autres que les simples réseaux de bactéries qui ne constituent pas véritablement des organismes. Si des cellules eucaryotes anaérobies capables de vivre et se multiplier dans des milieux sans oxygène sont apparus très tôt, avant que l'oxygène ne se soit répandu en abondance, on pourrait supposer, comme indiqué ci-dessus, que des organismes complexes anaérobies, fussent-ils relativement simples comme les Loricifères mentionnés ci-dessus, ait pu apparaître bien plus tôt dans l'histoire de la vie que l'on ne le supposait précédemment.

Or que sont les ancêtres actuels des organismes multicellulaires? Dans le même numéro du NewScientist que celui mentionné dans la première partie de cet article, on trouve p. 13 présentées les études réalisées par la biologiste Mansi Srivastava du Whitehead Institue à Cambridge, Mass, à propos du génome de l'éponge Amphimedon queenslandica vivant sur la Grande Barrière australienne.

Les éponges sont considérées comme les plus primitives des créatures aujourd'hui vivantes et les plus éloignées des animaux supérieurs dans l'échelle de la vie. Or le séquençage de leur génome a montré qu'elles disposent du même ensemble de gènes impliquées dans la multicellularité que le reste des animaux. Ceci veut dire que cet ensemble de gènes était en place bien avant que les éponges ne se séparent du reste des animaux il y a 600 millions d'années. Comme une partie de ces gènes interviennent s dans la prolifération cancéreuse, cette observation montre la grande ancienneté des mécanismes caractérisant celle-ci.

Qu'apporte de nouveau le séquençage des gènes de l'éponge australienne ?
Il a montré que parmi les 30.000 gènes de l'éponge, 4670 familles de gènes sont communes à tous les animaux. Mais parmi celles-ci, 1286 sont absentes du génome des monocellulaires les plus proches, les chaonoflagellés. L'examen de ces gènes a montré que précisément ils étaient ceux permettant à la multicellularité de se constituer et de fonctionner. Il s'agit de gènes grâce auxquels les cellules peuvent s'agglomérer à leurs voisines et leur envoyer des signaux chimiques. Ceux-ci coordonnent la division et la croissance cellulaire, la spécialisation des cellules en diverses fonctions et leur aptitude à se distinguer des cellules appartenant à d'autres organismes. Ce « kit » de gènes, cependant, est bien plus petit chez l'éponge que chez les animaux supérieurs.

Mansi Srivastava a comparé le génome de l'éponge Amphimedon queenslandica avec celui de protozoaires monocellulaires et ceux d'anémones de mer et d'organismes supérieurs; Les plus anciens groupes de gènes régulent la division cellulaire. Ils interviennent donc dans la reproduction des organismes monocellulaires qui doivent se diviser pour survivre. Mais à ces gènes « basiques », les éponges et les autres animaux multicellulaires ont ajouté les gènes de contrôle indispensables à la coordination de plusieurs cellules se divisant simultanément. Elles y ont ajouté aussi ceux commandant la mort programmée des cellules se développant ou se positionnant de façon anarchique. Comme indiqué ci-dessus, ces recherches devraient permettre de mieux comprendre voire de traiter certains mécanismes de division cellulaire impliqués dans le cancer.

Il ressortirait donc de tout ceci que les éponges seraient à ce jour les meilleurs candidates au titre de plus ancien animal multicellulaire connu, tout au moins parmi ceux ayant survécu à la suite de leur séparation d'avec les choanoflagellés. Resterait à connaître les pressions sélectives grâce auxquelles leurs ancêtres il y a plus de 600 millions d'années ont « découvert » les avantages qu'apportait la multicellularité.

* Mansi Srivastava avait précédemment procédé à des recherches analogues sur le génome de l'anémone de mer Nematostella vectensis . Voir Mansi Srivastava Distant Cousins, But Close: The Surprising Complexity of The Sea Anemone Genome
http://scitizen.com/evolution/distant-cousins-but-close-the-surprising-complexity-of-the-sea-anemone-genome_a-27-867.html

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